6 ноября 1950 года в Севастополе на свой первый маршрут "Железнодорожный вокзал — гора Матюшенко" вышел троллейбус, сообщает ИА SevastopolMedia.
5 ноября 1950 г. по Управлению севастопольского троллейбуса был издан приказ № 23 о пуске первой линии (цитируется по документу из музея истории Севтроллейбуса). Церемония пуска троллейбуса состоялась 6 ноября. На площади Коммуны (ныне Ушакова) в направлении к вокзалу выстроились все красно-желтые троллейбусы, украшенные транспарантами и цветами. Головной троллейбус №10, управляемый водителем А.С. Музыкой с кондуктором А.М. Балабановской, был готов в путь. Тысячи севастопольцев собрались на площади на церемонию открытия, пишет сайт https://sevtroll.ru.
Строительство троллейбусного парка на 60 машино-мест и тяговой подстанции начались в феврале 1950 г. В мае 1950 г. с Тушинского авиазавода № 82 в Севастополь на железнодорожных платформах были доставлены восемь новых троллейбусов МТБ-82Д красно-жёлтых цветов, которые получили инвентарные номера от 10 до 17. 5 ноября основные работы по сооружению первой очереди были завершены, а 6 ноября 1950 г. состоялась торжественная церемония пуска первого троллейбуса.
В августе 1976 года вслед за Днепропетровском и Харьковом в Севастополе был перенят успешный опыт киевлян. На улицах города появились троллейбусные поезда из двух чехословацких троллейбусов Škoda 9Tr. Всего эксплуатировалось 10 таких спарок.
В июле 1982 года вместимость Депо № 2 была увеличена до 100 машино-мест.
С началом перестройки и развалом СССР транспортные системы многих городов пришли в упадок, троллейбусная сеть перестала развиваться, закрывались маршруты, перестали поступать новые машины. Однако троллейбусная сеть Севастополя продолжала увеличиваться.
В 1993 году поступила последняя партия отечественных троллейбусов ЗиУ-9. Затем город стал закупать электромашины украинского производства.
29 декабря 1995 года была сдана в эксплуатацию линия до нового Депо-1 в бухте Камышовой и само депо на 200 машино-мест, в июне 1996 года все троллейбусы из старого первого депо были переведены в новое Депо-1, всего там было размещено 169 троллейбусов, в то время как во втором было 104. На территории бывшего первого депо сделали ремонтную базу.
18 февраля 1993 года Севастопольское троллейбусное управление было преобразовано в городское коммунальное предприятие (ГКП) "Севтроллейбус". 18 февраля 1996 года ГКП "Севтроллейбус" было присвоено имя А.С. Круподёрова (1930-1995), руководившего троллейбусным предприятием 27 лет, с 1965 по 1992 годы.
В апреле 2015 году поступило два новых троллейбуса ТролЗа-5275.03 "Оптима". В июне 2017 года поступила партия новых троллейбусов ТролЗа-5265.02 из 17 машин.Также в апреле 2017 года троллейбусному предприятию была придана новая функция. Теперь оно обслуживает льготные автобусные маршруты, которые работают в тех местах, где нет троллейбусной контактной сети (включая отдалённые районы: Балаклаву, Инкерман и Фиолент, льготные категории жителей которых ранее были вынуждены пользоваться коммерческими автобусами и маршрутными такси). Для этих целей было закуплено 25 новых полунизкопольных автобусов НефАЗ-5299, которые прибыли в город 13 апреля.
